Продолжение захватывающей истории первого сезона начинается с возвращения Зеро (錐生零), который неожиданно исчез из Академии. Юки (黒主優姫), чьё прошлое остаётся окутанным тайнами, испытывает облегчение от его возвращения, но в то же время не может избавиться от вопросов о том, что же произошло с Зеро после их разлуки. Он возвращается с теми же странными видениями, которые начались в тот день, когда он выпил крови Канаме (玖蘭枢). Эти видения продолжают преследовать его, побуждая искать ответы.

В поисках разгадки Зеро обращается к пробудившейся Марии Куренай (紅まり亜), надеясь получить хоть какую-то информацию. Однако Мария не даёт прямых ответов, лишь оставляя загадочные подсказки, которые намекают на то, что настоящий враг может быть совсем не тот, кто кажется. Эти слова лишь усиливают загадку, окружающую прошлое Зеро и его связь с миром вампиров. В то же время Юки пытается разобраться в своих чувствах и понимает, что её привязанность к Зеро становится всё сильнее.

Тем временем в Академию прибывают представители Высшего Совета Вампиров, чтобы наказать Зеро за убийство чистокровного вампира. Этот грех считается тяжким, и Совет намеревается применить суровые меры. Однако Канаме вмешивается, не только защищая Зеро, но и преследуя свои собственные цели, которые остаются непонятными для окружающих. Его действия вызывают новые вопросы и подозрения, ведь никто не знает, что именно движет им. В этом хаосе тайн и интриг Юки, Зеро и Канаме оказываются в центре событий, которые могут изменить их судьбы навсегда.